江戸築城
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更に古河公方側の有力武将である房総の千葉氏を抑えるため、両勢力の境界である当時の利根川下流域に城を築く必要があった。道灌は、江戸氏の領地であった武蔵国豊嶋郡に江戸城を築城した。 江戸時代の地誌『新編武蔵風土記稿』では「道灌日記」という記録からの引用として、道灌が霊夢の告げによって江戸の地に城を築いたとある。また、『関八州古戦録』には品川沖を航行していた道灌の舟に九城（このしろ）という魚が踊り入り、これを吉兆と喜び江戸に城を築くことを思い立ったという話になっている。これらの霊異談は弱体化していた江戸氏を婉曲に退去させるための口実という説がある。江戸城が完成して品川から居館を遷したのは、長禄元年4月8日（1457年5月1日）であったと言い伝えられている。 江戸城の守護として日枝神社をはじめ、築土神社や平河天満宮など今に残る多くの神社を江戸城周辺に勧請、造営した。後に徳川将軍家が拡張した江戸城を転用した皇居には現在も「道灌濠」の名が残る。江戸城城主となった道灌は、ここで兵士の鍛錬に勤しみ、城内に弓場を設けて士卒に日々稽古をさせて、怠ける者からは罰金を取りそれを兵たちへの茶代に充てたという。 諸書を求めて兵学を学び、殊に『易経』に通じて当時の軍配者（軍師）の必須の教養であった易学を修め、また武経七書にも通じていた。『太田家譜』によると室町幕府管領・細川勝元に兵書を贈ったとされる。道灌の兵法は「足軽軍法」と呼ばれた。これは、それまでの騎馬武者による一騎討ちを排して、当時、登場し始めていた足軽を活用した新時代の集団戦術と論じられることが多いが、実のところ『太田家記』に名称だけが書かれているだけで実態は不明である。 飛鳥井雅親・万里集九などと交流して歌道にも精通して、様々な和歌が残されている。有名な「山吹の里」の伝説はここから生まれた。文明元年（1469年）から文明6年（1474年）頃に歌人の心敬を品川の館に招いて連歌会を催し、これは「品川千句」と呼ばれる（歌人でもあった父・道真も「河越千句」を行っている）。また、文明6年には心敬を判者に江戸城で歌合を行い、「武州江戸二十四番歌合」が残っている。 長禄2年（1458年）、8代室町将軍・足利義政の異母兄・足利政知が関東に下向したが（堀越公方）、古河公方との戦いは膠着していた。『太田家記』によると寛正6年（1465年）に道灌は上洛して将軍義政に関東静謐の策を言上したとある。この上洛については他の史料に所見がなく疑問とされているが、近年の研究では寛正3年（1462年）に上杉持朝が堀越公方政知と対立して、政知の側近・渋川義鏡の讒言によって扇谷上杉家に対し謀叛の疑いをかけられ、三浦時高、大森氏頼・実頼父子、千葉実胤ら扇谷家の重臣が隠遁する程深刻な事態に陥ったため、両者の対立の収拾に数年かかっていた事が明らかとなっている。道灌が持朝に代わって幕府に対して弁明あるいは関係修復するために上洛した可能性も指摘されている。 文正元年（1466年）、関東管領・上杉房顕（憲忠の弟）が死去。すでに上杉方は武蔵五十子（いかっこ、現・埼玉県本庄市）に城を造り、古河公方側と対峙していた。この五十子陣体制のもと、18年にわたり両軍は対峙することになる。山内家は越後上杉家から養子に入った上杉顕定が継いだ。 翌応仁元年（1467年）に京で応仁の乱が勃発。同年、父・道真が長年仕えた扇谷持朝が死去、跡を孫で16歳の上杉政真が継いだ（前年に家督を継承）。 文明3年（1471年）、古河公方側が攻勢に出て武蔵国を突破して箱根山を越え、長駆して堀越公方・政知のいる伊豆国へ進撃せんと図った。上杉方は古河公方軍を撃退して古河城へ逆襲して陥落させたが、足利成氏は千葉孝胤を頼って落ち延びた。一旦は上杉方が優勢となったが、成氏方は反撃に出て文明4年（1472年）に古河城を奪回し、文明5年（1473年）には五十子の陣を強襲、扇谷政真が討死した。政真には子がおらず、道灌ら重臣が協議して政真の叔父にあたる上杉定正を扇谷家当主に迎えた。 この頃に出家して、単に沙彌、沙彌道灌、または道灌と称した（備中入道道灌と尊称された）。「道灌」を名乗り始めた正確な時期は不明だが、「道灌」名義の初出は文明6年6月の歌合記事である。
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