武田討伐と関東鎮定
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天正10年（1582年）、信長が甲州征伐を企図し、嫡男の織田信忠に軍を与えて信濃国へ攻め込ませた。この際に一益は2月12日に出陣し、家老・河尻秀隆と共に軍監となり、森長可らと合わせて攻略戦の主力となっている。一益はこの甲州征伐において武田勝頼を追い詰め、天目山麓で討ち取るという功績を挙げている。また、甲斐国で北条氏政の使者が信長に拝謁した際、やはり一益が申次を行っている。 戦後処理として、武田遺領は織田家臣に分割され、3月23日に一益は上野一国と隣接する信濃小県郡・佐久郡を与えられ「関東御取次役」を命じられる。一益の任務は､関東八州の鎮撫ばかりか、甲・信など東国全域の部将を糾合して上杉氏らの敵対勢力に対抗する役割を持っていた。なお、『北条五代記』『関八州古戦録』など後代の軍記物によれば一益の地位は「関東管領」であったとされるが、関東管領は室町幕府体制において設置された役職であり、信長が足利義昭を追放していることと矛盾する（室町幕府や関東公方の役職を認める事になる）。さらに、同時代史料において一益が「関東管領」であったことを示すものがみられないため、これを疑問視する説もある。しかし一益は領地よりも茶器の「珠光小茄子」を所望したが叶わなかったと言い、三国一太郎五郎への手紙の中で｢遠国にをかせられ候条､茶の湯の冥加つき候｣と悔しさを述べるという、名物の重みを感じさせる逸話が残っている。信長は名馬「海老鹿毛」と短刀を下賜し(『信長公記』)(『関八州古戦録』)、引き続き一益を関東統治の取次役にした。3月29日には、河尻秀隆が甲斐一国（穴山氏支配の河内領除く）と諏訪郡、森長可が信濃川中島4郡、毛利長秀が伊那郡を与えられ、木曾義昌が木曽谷と安曇郡、筑摩郡を安堵されている。 以後、一益は上野箕輪城、次に厩橋城に入り、ここで関東の鎮定にあたることになる。また沼田城には滝川益重が入り、西毛の松井田城には津田秀政、佐久郡の小諸城には道家正栄が入った。一益は新領地統治にあたり、国人衆に対して本領は安堵することを申し渡した為、近隣の諸将が人質を伴い次々と出仕した（家臣・与力の項参照）。この時、天徳寺宝衍と倉賀野秀景は側近とされ、関東の北条氏政父子、佐竹義重、里見義頼だけでなく、陸奥国の伊達輝宗、蘆名盛隆とも連絡をとっており、北条氏政に下野祇園城を元城主・小山秀綱に返還させるなど、強大な権限を持っていた様子がうかがえる。また北条氏に太田城を追われ、佐竹氏のもとに身を寄せていた太田資正、梶原政景父子は、信長の直参となることを望み、申し入れて許され、一益のもとに伺候している。但し、千葉邦胤、武田豊信は出仕を拒否し、足利義氏とその家臣・簗田晴助には一益からの連絡自体が行われていない。一益も室町幕府の役職である関東公方への対応に苦慮したものと考えられる。 同年5月上旬、一益は諸領主を厩橋城に集め能興行を開催。嫡男、次男を伴い自ら玉蔓を舞っている。同月23日、一益の命により沼田城主の滝川益重が兵を率いて三国峠を越えて越後に侵攻しようとしたが、上杉景勝方の清水城主・長尾伊賀守と樺沢城主・栗林政頼に破れたと伝わる（『北国太平記』）。
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