家督相続・越後統一
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天文12年（1543年）8月15日、虎千代は元服して、景虎と名乗った。 9月、景虎は晴景の命を受け、古志郡司として春日山城を出立して三条城、次いで栃尾城に入る[疑問点 – ノート]。その目的は中郡（なかごおり）の反守護代勢力を討平した上で長尾家領を統治し、さらに下郡（しもごおり）の揚北衆を制圧することであった。 当時、越後では守護・上杉定実が伊達稙宗の子・時宗丸（伊達実元）を婿養子に迎える件で内乱が起こっており、越後の国人衆も養子縁組に賛成派と反対派に二分されていたが、兄の晴景は病弱なこともあって内紛を治めることはできなかった。 天文13年（1544年）春、晴景を侮って越後の豪族が謀反を起こし、15歳の景虎を若輩と軽んじた近辺の豪族は栃尾城に攻め寄せた。しかし、景虎は少数の城兵を二手に分け、一隊に傘松に陣を張る敵本陣の背後を急襲させた。混乱する敵軍に対し、さらに城内から本隊を突撃させることで壊滅させることに成功。謀反を鎮圧することで初陣を飾った（栃尾城の戦い）。 天文14年（1545年）10月、守護上杉家の老臣で黒滝城主の黒田秀忠が長尾氏に対して謀反を起こした。秀忠は守護代・晴景の居城である春日山城にまで攻め込み、景虎の兄・長尾景康らを殺害した後、黒滝城に立て籠もった。景虎は、兄に代わって上杉定実から討伐を命じられ、総大将として軍の指揮を執り、秀忠を降伏させた（黒滝城の戦い）。 天文15年（1546年）2月、秀忠が再び兵を挙げるに及び再び、景虎を擁立して晴景に退陣を迫るようになり、晴景と景虎との関係は険悪なものとなった。 天文17年（1548年）になると、晴景に代わって景虎を守護代に擁立しようとの動きが盛んになる。その中心的役割を担ったのは揚北衆の鳥坂城主・中条藤資と、北信濃の豪族で景虎の叔父でもある中野城主・高梨政頼であった。さらに栃尾城にあって景虎を補佐する本庄実乃、景虎の母・虎御前の実家である栖吉城主・長尾景信（古志長尾家）、与板城主・直江実綱、三条城主・山吉行盛らが協調し、景虎派を形成した。これに対し、坂戸城主・長尾政景（上田長尾家）や蒲原郡奥山荘の黒川城主・黒川清実らは晴景についた。 同年12月30日、守護・上杉定実の調停の下、晴景は景虎を養子とした上で家督を譲って隠退。景虎は春日山城に入り、19歳で家督を相続し、守護代となる。 天文19年（1550年）2月、定実が後継者を遺さずに死去したため、景虎は室町幕府第13代将軍・足利義輝から越後守護を代行することを命じられ、越後国主としての地位を認められた。 同年12月、一族の坂戸城主・長尾政景（上田長尾家）が景虎の家督相続に不満を持って反乱を起こした。不満の原因は景虎が越後国主となったことで、晴景を推していた政景の立場が苦しくなったこと、そして長年に亘り上田長尾家と対立関係にあった古志長尾家が、景虎を支持してきたために発言力が増してきたことであった。 天文20年（1551年）1月、景虎は政景方の発智長芳（ほっち ながよし）の居城・板木城を攻撃し、これに勝利。さらに同年8月、坂戸城を包囲することで、これを鎮圧した（坂戸城の戦い）。降伏した政景は景虎の姉・仙桃院の夫であったこと等から助命され、以降は景虎の重臣として重きをなす。政景の反乱を鎮圧したことで越後国の内乱は一応収まり、景虎は22歳で越後統一を成し遂げたのである。 一方で上田長尾家と古志長尾家の敵対関係は根深く残り、後の御館の乱において、上田長尾家は政景の実子である上杉景勝に、古志長尾家は上杉景虎に加担した。その結果、敗れた古志長尾家は滅亡するに至った。
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