吉田郡山城の戦いと月山富田城の戦い
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天文9年（1540年）、出雲の戦国大名・尼子詮久（後の尼子晴久）が安芸に侵攻。毛利元就の居城・吉田郡山城へと攻め寄せた。また牛尾幸清が兵2,000を率いて佐東銀山城に入り、周辺をうかがった。籠城しながらも、毛利元就は神出鬼没の戦いぶりで尼子軍を翻弄し、大内氏の援軍として陶隆房が兵10,000を率いて来ると、翌10年（1541年）に尼子詮久は撤退した。信直は三入高松城を守っていたが、佐東銀山城内の牛尾幸清が撤退するに及び、八木城主・香川光景と追撃をかけるが、間に合わなかった（吉田郡山城の戦い）。 同年5月には元就の命に従い、宍戸隆家、香川光景らと旧主・安芸武田氏を攻撃。佐東銀山城を包囲してついに落城させ、安芸武田氏当主・武田信実は出雲に逃亡した。これにより、鎌倉時代より続いた安芸武田氏は終焉を迎えた。 天文11年（1542年）、大内義隆は勢力の衰えた尼子氏を討つべく山口を出陣。途中、三入庄の観音寺に宿泊して、出雲へ侵攻した。赤穴城の戦いで熊谷勢は苦境に立たされ、信直の弟・直続が討死した。その後、月山富田城を包囲攻撃するも、吉川興経らの寝返りもあり、結局月山富田城攻略に失敗。熊谷勢も無残な退却戦となり、香川光景らと共に退却していたが、出雲鳶ノ巣川で一揆衆の襲撃を受け、乱戦の後に死地を脱した（月山富田城の戦い）。 天文16年（1547年）には娘の芳桂（新庄局）を毛利元就の次男・吉川元春に嫁がせ、毛利氏との関係を強化し、一門衆として扱われるようになった。
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